新学術領域「生物ナビゲーションのシステム科学」ニュースレター Vol.5(2020年9月号)

Table of Contents

    最終年度の活動についてー領域代表からのメッセージ

    2020年はこれまでに経験したことのない立ち上がりになりました。COVID-19の影響で、新しいアタリマエを自分で考えるという、意味がよくわからない事態になりました。「生物移動情報学」領域は最終年度を迎えて、領域会議をウェブで実施し、内容の濃い会議に成功しました。

    ポスター会議や若手合宿は中止になり、計画していた国際シンポジウムも取りやめました。メンバーと次にリアルに対面できるのがいつになるのか心配な状況ですが、新しい便利なツールを手にして、立ち止まることはできません。

    2020年6月6日(土)には,2020年度領域会議をオンラインで開催し,18件の口頭発表を行いました.また2020年3月〜2020年9月にかけて,Mouse Behavior Challenge 2020 (MBC2020)とBasketball Behavior Challenge (BBC2020)の2件の国際コンペを開催しました.さらに今年度1回目の国際活動支援として3件を審査・採択しました.

    計測、分析、理解、検証のループをまわし、モデルを精緻化することが本領域の目標です。通常通りとはいえませんが、いくつかの対象に関してはロギングを続けることができています。ログボット(複数のバージョン)の開発は順調です。コラボも(私からはあまり見えませんが)進んでいることと想像します。メンバー全員に感謝します。楽しんで研究しましょう。

    モンゴルでのモウコガゼル捕獲調査報告

    鳥取大学国際乾燥地研究教育機構 伊藤健彦

    野生動物の長距離移動にはいくつかのパターンがあります。季節的な生息地や移動ルート、移動時期が定まっている典型的な季節移動(seasonal migration)がよく知られていますが、利用場所や移動時期が不規則な移動もあり、これを遊動(nomadism)と呼びます(研究分野・対象分類群によって呼び方は異なるかもしれません)。

    遊動はおもに、環境条件の季節変化だけでなく年変動も大きい地域で見られます。モンゴルの草原・砂漠地帯その代表的な地域であり、そこに生息する野生草食獣モウコガゼル(図1)は実際に非常に遊動的であることがわかってきました。予測可能性が低い環境を生き抜く戦略の理解は、動物のナビゲーション能力の解明にもつながるはずです。

    図1.モウコガゼルの群れ。ステップ地域で2019年7月撮影。前左の角のある個体がオス。一回り小さい個体は、生まれて約2–3週間の子ガゼル。

    モウコガゼルの新たな移動データを取得するため、2019年10月に追跡機器装着のための捕獲調査を実施しました。2年計画の1年目にあたる今回は、モウコガゼル分布域のなかでも比較的乾燥したモンゴル南部・ゴビ砂漠での捕獲です。2年目には、より湿潤なステップ地帯での追跡開始を予定しています。今回は位置情報に加え、3軸の加速度を記録し、一部個体では映像の記録にも挑戦します。

    首都ウランバートルから捕獲候補地までは車で丸2日。到着した村で、約70 ㎞離れた地域にガゼルが1000頭ほどいるらしいとの情報を得ました。翌日、ガゼルがいるという場所に近い遊牧民のゲル(移動式住居)に着くと、遊牧民がバイクを用意して待っていてくれました。捕獲作業に協力してくれるのです。他のゲルからも遊牧民が集まってくれて、合計4台のバイクとともにガゼルを探しに向かいます。

    まずは小高い丘の上からガゼルの群れを探します(図2)。もうここは轍のほかに人工物が見えない世界です。広大な草原や砂漠のなかから、地表や枯草と似た色のガゼルを見つける現地の人の目の良さにはいつも驚かされます。もちろんガゼルが見つからない場合も多く、そのときにはまた移動して再び探します。この日は幸いなことに、昼前にガゼルの群れを見つけることができました。

    図2.モウコガゼルを探す遊牧民とドライバー

    ガゼルの群れを見つけたら、ガゼルに気づかれないように数㎞離れた場所に、高さ1.5 m、幅100 mほどの捕獲用ネットを設置します。広大な平原の中では100 mは点のようなものですが、このネットに時速約90㎞で走ることもできるモウコガゼルを、バイクと車で連携しながら追い込みます。ネットに絡まったガゼルにすばやく首輪を装着し、平原に放します(図3)。このガゼルが厳しい冬や暑い夏を乗り越え、密猟されることもなく、できるだけ長く生き続けてくれること、そして装着機器にトラブルがないことを祈って見送ります。

    図3.カメラ・加速度計付GSP首輪を装着され、草原に放たれたモウコガゼル

    こうして1頭の首輪装着作業が終わると、つぎの捕獲作業に移ります。まだ捕獲できそうな個体が近くに残っていれば、同じ場所で再挑戦します。ほとんどの個体が遠くに去ってしまった場合にはネットを畳み、新たな群れを探しに行きます。この日、捕獲に成功したのは結局この1頭だけでした。作業は翌日以降に持ち越しです。

    夜は遊牧民のお宅に泊めてもらいました。モンゴルの家庭料理を用意してもらったり、ウォッカを飲みながら話に花を咲かせたりと、海外調査ならではの時間を楽しみます。雪混じりの雨のため捕獲作業ができない日もありましたが、5日間で予定していた9頭の追跡開始に成功しました。作業に協力してくださった現地のみなさまに感謝です(図4)。

    図4.作業終了時の調査チーム集合写真。作業を見物に来た遊牧民もいて、なぜか人数が増えている。右奥は捕獲に使用したネットがみえる。

    追跡個体の位置データは衛星電話システムで送信されますが、加速度と映像データは首輪に記録されていきます。そこで1年後に一部の首輪を自動脱落させて、データを回収する予定にしています。「生物移動情報学」の学際的な研究により、環境変動に対応して生きる野生動物の生態解明やナビゲーションの理解に新たな展開が生まれることを期待しています。

    海馬の認知地図の形成メカニズムを解明

    佐藤 正晃(北海道大学大学院医学研究院)

    生物にとってナビゲーションは個体の生存と種の存続に必須の行動です。哺乳類の海馬には、特定の場所を通るときに活動する「場所細胞」が存在します。以前から、動物が新しい環境を探索すると、海馬で新しい場所細胞が直ちに形成されることは知られていましたが、多数の場所細胞からなる海馬の「認知地図」が、どのようなメカニズムで形成されるのかはよく分かっていませんでした。そこで今回の研究では、頭部固定マウス用のバーチャルリアリティシステムと二光子レーザー顕微鏡によるカルシウムイメージングを組み合わせて、空間学習に伴って海馬のCA1野に場所細胞地図が形成される様子を観察しました(図)。
    空間学習課題としてバーチャル空間に直線路を設定し、この直線路の一点にランドマークとして緑色のゲートを、別の場所には報酬として水が得られる地点を設定しました。マウスは、課題の訓練を繰り返すにつれて直線路を走る時間が増え、訓練が進むと、報酬地点の手前で走るスピードを減速するなど、報酬の受け取りを期待する行動が見られるようになりました。このように学習が進むに従って、場所細胞の数は全体的に増加しました。また、報酬地点で応答する場所細胞の割合は、他の場所で応答する場所細胞と比較して最初のセッションから増加していた(over-representationと呼ばれる)のに対し、ランドマーク地点で応答する場所細胞の割合は、学習が進むに従って徐々に増加しました。
    意外なことに、海馬の場所細胞地図は、同じマウスから得られたものであってもセッションごとに異なって見えました。そこで、連続するセッションの画像から同一の場所細胞を探し出し、それらの細胞がどの場所で応答したかを検討しました。すると、学習が進むに従って、同じ場所で応答する安定化した場所細胞の割合が増加すること、また安定化した場所細胞の大部分は、ランドマーク地点や報酬地点で応答する細胞であることがわかりました。
    この地図形成の分子メカニズムを明らかにするために、グルタミン酸作動性シナプス後部の足場タンパク質の一つであるShank2が欠損した自閉スペクトラム症モデルマウスを調べました。Shank2欠損マウスは正常マウスに比べて直線路を走る時間が多く、報酬もより多く獲得しました。さらに、Shank2欠損マウスの海馬の場所細胞地図では、ランドマーク地点の場所細胞の増加が欠失していただけでなく、報酬地点の場所細胞が正常マウスよりも過剰に増加していました。
    このように、本研究は、行動上重要な特徴をもつ場所をコードする場所細胞の増加は場所細胞の安定化によって起こること、および報酬とランドマークという二つの異なる種類の特徴の情報は異なるShank2依存性をもつ別々の分子メカニズムで起こることを明らかにしました。また本研究の知見は、臨床的に多様な自閉スペクトラム症の一部の症例では、海馬における外界の特徴の情報表現に異常が生じている可能性を示唆しています。今後はこのような回路内で異なる機能を担う細胞集団の形成メカニズムに関する研究を、先端的なイメージング技術を駆使してさらに発展させていきたいと考えています。
    最後になりましたが、今回の研究を公募研究として支援していただいた本領域に、心より感謝申し上げます。

    図:実験セットアップ(左)、バーチャル直線路のデザイン(中)とイメージングされた場所細胞地図の概念図(右)。

    Masaaki Sato, Kotaro Mizuta, Tanvir Islam, Masako Kawano, Yukiko Sekine, Takashi Takekawa, Daniel Gomez-Dominguez, Alexander Schmidt, Fred Wolf, Karam Kim, Hiroshi Yamakawa, Masamichi Ohkura, Min Goo Lee, Tomoki Fukai, Junichi Nakai, Yasunori Hayashi
    “Distinct mechanisms of over-representation of landmarks and rewards in the hippocampus”,
    Cell Reports, 32(1):107864, 2020. doi: 10.1016/j.celrep.2020.107864

    2019小笠原マッコウクジラ調査報告

    妻木勇一 山形大学

    本稿では,2019年度に実施した小笠原でのマッコウクジラ調査についてご報告させて頂きます.意外に思われるかもしれませんが,我々が準備期間を経て,産業用ドローンを用いて本格的な小笠原沖でのマッコウクジラ調査を開始したのは2018年からです.つまり2019年は2度目の挑戦ということになります.我々の目的は,クジラ用ローバをドローンから投下することによりマッコウクジラに吸着させ,その生態を探ることです.クジラ用ローバは,クジラが泳ぐ時に発生する水流によりプロペラを回転させ,それを動力源としてクジラ体表上を吸着歩行するロボットです.ドローンには,クジラ用ローバ,無線信号によりクジラ用ローバを切り離すための投下システム,そしてドローンが海上に墜落した時に沈まないための浮力体を搭載する必要があります.すべて合わせると2 kg近くになり,小型ドローンでは運ぶことができません.このため,現在は販売終了になってしまったDJI社製 M200という産業用ドローンを利用しています.現在販売されている後継機種は,最大ペイロードが減ってしまったので,我々の搭載物を運ぶことができません.さらに,ペイロードの一部となる搭載カメラが高画質化,高性能化のために年々重くなっており,当初販売されていた小型軽量カメラも通常ルートでは手に入らなくなってしまいました.よりパワフルな機種もありますが,大きく重いため,我々が行っているような離発着方法を安全に行うには向いていません.我々の目的にあったドローンを手に入れるには,時期的にもぎりぎりのタイミングだったと言えます.

    一方,このドローンを安全に船から離発着させる方法を確立することが,本調査において大きな問題でした.波に揺れる船の上からドローンを離発着させることは極めて困難です.小型ドローンでしたら片手でハンドリリース,ハンドキャッチという方法がありますが,搭載物を含めると6 kg近い産業用ドローンを片手で持ち上げることは困難です.なにより出力が大きいので危険です.そこで,離陸時はハンドリリースを採用するものの,着陸時は着陸用ネットを準備しました.ハンドリリース時は揺れる船上で両手を使って持ち上げなければならないので,二人一組となり,一人が持ち上げ,ふらつかないようにもう一人が支えることで安全を確保しました.万一に備え,ヘルメット,フェースシールド,防刃腕カバーを始めとする防具を必ず二人とも着用します.ドローンはGPSにより比較的安定した飛行ができますが,船が波で大きく揺れるので,パイロットには高い技術が要求されます.たとえドローンが空中に静止していても,船との相対的な関係は常に変化するからです.そのため着陸用ネットが活躍しました.

    一方,ドローンからローバを投下するには,国土交通大臣の許可が必要です.申請書を出すためには合計10時間以上の飛行経験と5回以上の投下経験が必要です.屋外での投下は許可が必要なので,投下訓練は室内で行わなくてはなりません.幸い大学の体育館が使えましたのでそこで練習を行いました.また,マッコウクジラへの調査を行うために小笠原ホエールウォッチング協会に特例申請を行い,現地の許可を得ました.このための調整は分担研究者の森先生がやってくれました.

    このようにしてようやく準備が整いましたが,9月前半に計画していた調査は房総半島で猛威を奮った台風15号のため中止を余儀なくされました.10月に再設定した調査も台風19号の直撃に会いました.このときは人数と荷物を最小にした先発隊と残りの荷物を持って4日後の次便で到着する後発隊に分けることにしました.先発隊は電車の計画運休前に東京に到着させ,ホテルの中で台風が通り過ぎるのを待つことにしました.もちろん河川の決壊が起きても大丈夫な高台のホテルを選びました.翌日電車が動くかどうかわからないので,大きな荷物は竹芝近くの旅行会社に預け,ホテルから歩いて行けるルートを探しました.幸いなことに地下鉄が早くから動いたので歩くことはありませんでしたが,天気予報を何度も確認しながら臨機応変に安全な計画を立てるのはなかなか大変でした.

    おがさわら丸に乗り込むと24時間の船旅が始まります.このときはさすがに波が高く,あまり快適とは言えませんでしたが,天候に恵まれれば気持ちの良い船旅です.東京湾内は見ていてあきませんし,伊豆七島沿いに船は進むので,景観を楽しみつつ携帯電波が繋がります.日没,満天の夜空そして日の出を見ているとあっという間に時間が過ぎていきます.翌日,印象的な形をした聟島列島が見え始めると,無数のカツオドリが並走し始め,父島まで楽しませてくれます.

    さて,現地に到着したら,すぐに船に乗り込みました.先程までの船旅とは異なり,実際の調査は楽ではありません.小笠原の強い日差しと暑さも大変ですが,なにより船酔いが問題です.ちょっとした作業(例えばネジを回すとか紐を結ぶと言った簡単な作業)をするために一点を凝視するとすぐ気持ちが悪くなってしまいます.対象を一瞬だけ見て場所を確認し,その後は遠くを見ながら手探りで作業を行うのが一つのコツです.しかし,一度気持ちが悪くなると,これもほとんど効果はありません.こればかりは何度経験しても慣れず,私も学生も散々苦しめられました.全く船酔いしない森先生が頼もしくも恨めしくもありました.

    このような苦難をくぐり抜け,今回は4日間で38回ドローンを飛ばしました.最新型のクジラ用ローバをマッコウクジラに投下したのは5回.その内2回,クジラ用ローバの吸盤の一部が吸着しました.残念ながら歩行までは実現できず.数十秒で剥離してしまいましたが,これまで確立してきた手法に十分な手応えを感じました.図1にクジラ用ローバがクジラに吸着しているところを,図2にローバから写したクジラ体表の写真をお見せします.

    図1クジラに吸着したところ
    図2 クジラ体表

    図3や図4は小笠原で撮った写真です.調査を実施するには,いろいろ苦難がありますが,このようなシーンを間近で見られることは,本調査に参加する良いモチベーションになっています.最後にドローンから撮った2019年度参加メンバーの写真を図5に示します.

    図3 カツオドリ
    図4 シロワニ
    図5 2019参加メンバー

    なお,今年度は新型コロナの影響を受け,計画変更を余儀なくされていますが,9月に調査を予定しています.

    謝辞:調査に参加した村上遼太君,古澤大地君,豊島拓実君,鈴木賢君,升本和成君,大和田翔君そして分担研究者の森恭一先生とOWAの辻井浩希様を始めとする現地スタッフの方々に感謝致します.

    海外派遣報告:潜水移動性海鳥(ペンギン)の海上移動ナビゲーションに関する研究

    山本誉士

    派遣期間:2019年11月15日 ~ 2019年12月3日

    繁殖期の鳥類は営巣地を中心に餌場まで定期的に行き来するcentral place foragingをおこないます。それを達成するためには①餌場を目指して移動する、②自身の地理的位置を認識して元の場所(営巣地)に戻る、を解決する必要があります。この問題は、景観的特徴の乏しい海上で餌を探す海鳥類において特に困難であることが想像できます。これまで動物装着型GPSデータロガーで得られた海鳥類の移動軌跡データを用い、情報学的手法および統計学的手法によって移動の特徴や空間位置補正メカニズムが明らかにされてきました。しかし、それらの研究で対象とされた海上を飛んで移動する海鳥種の場合、他個体の存在や陸地などの視覚的情報を比較的広範囲に得ることができ、かつ飛びながら連続的に移動方向を決定・調節することが可能です。そのため、外的要因と空間認知といった内的要因を分離することが難しいという課題があります。一方、ペンギン類のように泳いで移動する種では視覚的情報が限られるため、移動方向の決定には内的な要因がより大きく関与している可能性が考えられます。また、太陽の位置などといった外的要因を利用する際には、潜水移動の合間に水面で移動方位を変えるなどの行動変化が現れることが予想されるため、転機の抽出が比較的容易であると考えます。これまでペンギンの移動軌跡情報は多く得られていますが、移動直前の方位変化や行動を併せて調べた研究はほとんどなく、移動に伴う意思決定の特徴を明らかにすることができれば、動物の空間認知およびナビゲーションメカニズムの解明に繋がることが期待されます。そこで、海外派遣支援制度を利用し、動物の移動方向の意思決定を野外条件下で明らかにすることを目的に野外調査を実施しました。

    研究はアルゼンチンのInstituto de Biología de Organismos Marinos(IBIOMAR-CONICET)およびイギリスのSwansea Universityの研究者らと共同でおこない、2019年11月22日〜30日にかけてアルゼンチンのチュブ州に位置するバルデス半島自然保護区Estancia San Lorenzoにあるマゼランペンギンの繁殖地で野外調査を実施しました。個体の時空間情報に加え、移動方向の探索といったその時々の詳細な行動を捉えるため、調査ではGPSデータロガーおよび加速度(行動)・地磁気(方位)データロガーをペンギン29羽に装着し、数日後に対象個体を再捕獲してロガーの回収することでデータを取得しました。今後、得られたデータを解析し、移動直前や方向転換前の行動の特徴(例えば、水面における回転方位確認など)を特定することで、野外における海鳥の空間認知およびナビゲーションメカニズムの解明に挑戦したいと考えております。

    野外調査地の様子
    背中にデータロガーを装着したマゼランペンギン

    海外派遣報告:Characterization of Aedes mosquito flight behavior

    Matthew Paul Su

    Period: (2020/01/06) ~ (2020/01/22) 

    Background: 1. Developing new mosquito control methods Mosquitoes act as vectors of diseases which cause hundreds of thousands of deaths each year. Current mosquito control methods have proved inadequate to control these diseases, and novel control tools are badly needed1. Developing these tools requires an improved understanding of basic mosquito biology, particularly with regards to two of the most important navigation behaviors from a human perspective: host-seeking and copulation.

    2. Mosquito flight behaviors Mosquitoes have excellent navigation system and flight plays a significant role in their two major navigation behaviors: host-seeking and copulation (Fig 1). Females must often travel considerable distances to locate blood meals, and mosquitoes reproduce whilst flying within male dominated groups known as swarms2. Within these swarms, large numbers of males fly in fixed patterns whilst trying to hear the faint female flight tone. Once a male identifies the sound of a female, he will fly towards her and initiate courtship (i.e. males exhibit positive phonotaxis). Females then assess male fitness via the quality of the males’ flight tone. Males navigation behavior within the swarm, and how they interact with other males and females, remains unclear, in part because of the large number of males within the swarm and the resulting complexity of their flight patterns. Female navigation behavior to and from hosts also remains unexplored.

    Fig. 1 | Mosquito flight behaviors. Males (black) and females (grey) show distinct flight behaviors which are all influenced by the clock.

    3. Influence of the circadian clock Mosquitoes are highly circadian insects. Host-seeking and copulation typically occur within short time periods each day corresponding to dusk3. Experiments investigating flight behavior are focused on these condensed periods of activity. Mosquito clock experiments have been limited however by a lack of available tools; the extent of the clock’s influence on mosquito behavior thus remains largely unknown.

    4. Relevance of Aedes mosquitoes Aedes spp. mosquitoes, which include the Asian tiger mosquito Aedes albopictus and the yellow fever mosquito Aedes aegypti [Ae. aegypti], transmit diseases such as dengue and Zika. They are global public health concerns, with few effective control methods available because of their behavioral plasticity4. Developing novel control tools targeting these species would significantly aid disease control efforts.
    Aedes mosquitoes represent a promising model for investigating mosquito flight-related behaviors, as their swarms are far smaller than other species (~10 times smaller than Anopheles gambiae swarms), resulting in a corresponding reduction in complexity. Furthermore, both male and female Aedes flight behaviors are also highly rhythmic, suggesting a strong influence of the clock.

    Purpose: To characterize (mid-flight) navigation behaviors in male and female Aedes mosquitoes by analysing video recordings of swarming and host-seeking behaviors. This includes the use of circadian clock mutants in order to test the effect of knockout [KO] of clock genes on mosquito flight/navigation behaviors.

    Host: Dr ChunHong Chen, National Health Research Institutes (Taiwan). Dr Chen’s lab has extensive experience of investigating the mechanisms underlying mosquito behavior. The lab has a host-seeking assay to test female Aedes behavior5. They have also for the first time in mosquitoes generated Ae. aegypti clock gene KO mutants to test the influence of the clock on mosquito behaviors; this includes homozygous KO of period and cycle genes, two core components of the core molecular clock. Dr Chen’s lab therefore represents an ideal location to research Aedes flight behaviors and improve existing assays using more sensitive recording instruments.

    Methods: Host-seeking assay Groups of 60 non-virgin females Aedes mosquitoes were kept inside a light and temperature controlled incubators (Fig 2). Females were maintained at 27oC in 12 hour:12 hour light:dark conditions for three days, before being kept for three days in constant darkness. Females were able to fly freely within the cage, obtain a sugar meal or attempt to feed from mice protected by mosquito netting. These activities were monitored by either by a Infrared beam break system, with receivers placed throughout the incubator to record beam breaks as females flew past, or by analysing video recordings. period and cycle homozygous negative mutants were tested in addition to controls (Liverpool line).
    Swarming assay Groups of 50 virgin male wildtype Aedes mosquitoes were kept in identical incubator conditions to females in the host-seeking assay, but were not allowed to fly freely. Instead, they were housed in 30x30x30cm cages (Fig 3) and video recordings were constantly taken to investigate timing and extent of aggregation. Males were provided with a constant source of glucose throughout and were recorded over four days. The number of flying males at any one time was counted for each day, and a median of these values was taken.

    Fig. 2 | Host seeking assay. Female host-seeking behavior monitored using video recordings and a Infrared beam system.
    Fig. 3 | Swarming assay. Male swarming behavior was monitored using a two-camera system.

    Results: Host-seeking assay Female controls show rhythmic cycling of all monitored activities, including free flight, glucose feeding and attempted host-seeking. Peaks in activity were observed just after, and just before, light transitions, which thus corresponded to dawn and dusk. Video recordings of control females showed repeated biting attempts by multiple females during these activity peaks. During free flight, females did not aggregate but instead flew from side to side in the incubator. During constant darkness female activity, including host-seeking activity was almost completely suppressed.
    Female clock mutants showed significantly altered navigation behaviors (Table 1). cycle mutants showed constant activity throughout periods of light, and demonstrated increased aggression during host-seeking. period mutants were also only active during light periods, but exhibited sizeable reductions in all activities including an almost total reduction in host-seeking activity. Video recordings of period mutants showed that even the small number of IR beam breaks which could be assumed to be host-seeking activity were in fact caused by random flight. Both mutants showed a similar suppression of activity during constant darkness as controls.

    Table 1 | Ae. aegypti clock mutant behavior. Changes in Ae. aegypti behavior following clock gene KO.

    Swarming assay The largest numbers of simultaneously flying males were recorded at transitions between light and dark (corresponding to dawn and dusk). The number of flying males quickly decreased following lights on, but there was a slow ramping in the number flying as dusk approached (Fig 4). Males could randomly fly throughout the day, but these bursts of activity were isolated and lasted only a short time; during these times, male navigation behavior mainly involved flight to and from the glucose source. In comparison, swarming activity involved constant flight over several minutes.

    Fig. 4 | Swarming activity. The number of flying males at any one time was counted.

    Future Research Opportunities: Aedes females and males demonstrated clearly circadian flight behaviors. Female host-seeking behavior could be severly disturbed via clock gene KO, with period KO resulting in a significant reduction in flight activity. Testing these clock mutants using the swarming assay could provide further insight into how the clock influences male mosquito flight behaviors. More detailed analysis of male navigation behavior and flight patterns during swarming could also help improve our understanding of how males reach swarms, and how they behave once they enter a swarm. This knowledge will then facilitate the generation of control methods to interfere with swarming behavior.

    Reference

    1. Diabate and Tripet. ‘Targeting male mosquito mating behavior for malaria control’ Parasites & Vectors 8:347. 2015.
    2. Andres et al. ‘Targeting the mosquito auditory system’ Current Opinion in Insect Science. 2020.
    3. Meireles-Filho & Kyriacou. ‘Circadian rhythms in insect disease vectors’. Memoirs de Institute Oswaldo Cruz 108. 2013
    4. Faraji & Unlu. ‘Effective larval and Adult Control Measures against the Asian Tiger Mosquito, Aedes albopictus (Diptera: Culicidae), in North America’ Journal of Medical Entomology 53:5. 2016.
    5. Maekawa et al. ‘The role of proboscis of the malaria vector mosquito Anopheles stephensi in host-seeking behavior’. Parasites & Vectors 4:10. 2011.